La série se déroule pendant la Seconde Guerre mondiale.
Des monstres puissants nommés Siren apparaissent soudainement de la mer. Pour les contrer, une section de l'armée nommée Azur Lane est créée. Cette section est composée de jeunes femmes capables d'utiliser un système avancé d'armement naval ou d'aviation.
Ainsi, elles réussissent à repousser les forces ennemies lors d'une attaque. La guerre est cependant loin d'être finie.
Lorsque les océans de la Terre sont attaqués par une mystérieuse force extraterrestre appelée « Sirènes », différentes nations dont quatre grandes puissances forment l'alliance militaire « Ligne azur » pour les affronter.
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Alors que la Ligne azur s'efforce de réparer les dommages causés à leur base, il est révélé que la cause du conflit entre elle et l'Axe rouge est la volonté de cette dernière d'utiliser la dangereuse technologie des Sirènes à leurs propres fins.
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La domestique, qui se révèle être Belfast, retarde suffisamment les forces de l'Axe rouge pour que les forces principales de la Royale, composées du Queen Elizabeth, de Warspite, de Hood, d'Edinburgh et de Sheffield, arrivent, forçant l'Axe à se retirer.
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Akagi, Kaga, Shōkaku, Zuikaku et Ayanami retournent à la base de l'Empire du Cerisier, où elles sont accueillies par Sōryū et Hiryū. De retour à la base de la Ligne azur, Belfast se fait un devoir de servir comme domestique personnelle d'Enterprise afin de ressortir son humanité intérieure.
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Sheffield, Edinburg, et Akashi sont obligées de se cacher sur une île abandonnée, les flottes du Cerisier et de Fersang formant un blocus. La Ligne azur envoie une importante flotte de secours pour lever le blocus.
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Bien que Laffey ait contacté Ayanami, celle-ci refuse son offre d'amitié et s'enfuit. Grâce à l'aide de Belfast, Enterprise commence à interagir davantage avec les autres filles navires de la base. Elle et les autres filles navires expérimentées tentent d'examiner le Cube noir.
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La Ligne azur et l'Empire du Cerisier se préparent à s'affronter dans une bataille navale décisive, en envoyant leurs plus grandes flottes. Akagi utilise un sort pour transporter la flotte de la Ligne azur dans un domaine d'un autre monde, où elles doivent absolument se battre contre une flotte combinée du Cerisier et des Sirènes.
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Au lendemain de la bataille, la flotte de la Ligne azur voit s'ouvrir de nombreux portails dans toute la région, avec Enterprise manquant à l'appel. Javelin et Laffey sont séparées de la flotte principale et rencontrent à nouveau Ayanami.
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Ayanami se réveille dans la base de la Ligne azur en tant que prisonnier de guerre. En guise de « punition » pour avoir désobéi aux ordres et sauvé Ayanami, Javelin et Laffey sont toutes deux chargés de la surveiller.
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Enterprise continue d'avoir des rêves inquiétants de la version alternative d'elle-même tandis que les filles navires de la Ligne azur ne peuvent toujours rien apprendre sur le véritable but du Cube noir.
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Malgré les meilleurs efforts de la Ligne azur, Purifier parvient à s'échapper avec le Cube. Observer utilise ensuite le Cube pour activer complètement Orochi. Akagi est apparemment ressuscitée par Orochi, au grand soulagement de Kaga.
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Orochi lance le missile sur la base de la Ligne azur, et Enterprise part pour l'intercepter malgré les tentatives de Purifier de l'en empêcher. Elle est capable de détruire le missile, mais est assommée par l'explosion.
24 minInformations issues de la base TMDB locale BlackFlix. Des détails peuvent encore être ajoutés lors de la synchronisation.