Au-delà des barrières magiques se trouve un monde envahi par des bêtes féroces connues sous le nom des Démons de Feu. Les seuls à pouvoir protéger l'humanité sont les Chasseurs de Feu. C'est dans les forêts sombres où rôdent les bêtes que Tôko, une jeune villageoise, est sauvée d'une attaque par l'un de ces chasseurs, Kôshi. Mais leur rencontre n'était pas fortuite et un nouveau destin les attendait…
Dans la forêt, Tôko assiste à la mort d'un traquefeu. Elle se voit chargée de ramener le chien et ses affaires personnelles du défunt à sa famille. La petite Tôko se prépare à partir avec le prochain convoi pour la lointaine capitale. Elle sait que ce sera un long voyage semé d'embuches, mais elle s'y résout.
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Tôko a pris place à bord du convoi qui se dirige vers la capitale. Elle voyage avec trois autres jeunes filles, qui se rendent dans des villages afin de s'y marier. À la capitale, Kôshi, le fils du traquefeu Haijû.
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Kôshi emménage avec sa sœur chez les Okibi. Il fait la rencontre des habitants de la maison, en particulier celle de Kira, la fille de Yuoshichi Okibi, qui semble ravie de leur présence. Tôko, de son côté, peut compter sur le soutien des autres occupants du train pour éviter d'être descendue de force au prochain village.
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Tôko fuit le train attaqué par un mystérieux dragon blanc avec quelques survivants. Dans la forêt, le groupe rencontre des Sylvestres qui leur offrent leur aide. À la capitale, un festival a lieu pour célébrer le départ de l'expédition annuelle vers les îles du Sud. Kôshi est absorbé par ses recherches. Il a accès maintenant aux archives, où il rencontre un ancien professeur.
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Tôko et son groupe continuent la dangereuse traversée de la forêt. Ils rencontrent Akira, une traquefeu qui leur propose des les accompagner à la capitale. Malgré son aide, le chemin reste semé d'embûches. Kôshi, de son côté, rencontre un traquefeu lors d'une réception donnée par la famille Okibi. Peut-être pourra-t-il en apprendre plus sur la pyrofoudre et les déchus…
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Kôshi accompagne le traquefeu Roroku dans la forêt. Il va assister à la réalité du métier de son père, mais aussi assister à des scènes qui vont le marquer. Le périple de Tôko continue, et elle arrive enfin à la capitale. Leurs deux destins vont-ils enfin se croiser ?
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Arrivée à la capitale, Tôko cherche la famille du traquefeu qui l'a sauvée pour lui remettre les objets personnels du défunt. Désorientée dans cette grande ville, elle perd vite son chemin. Heureusement, une âme charitable lui vient en aide. Tôko est bien plus proche du but qu'elle l'aurait cru.
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Tôko et Kôshi rencontrent les Sylvestres de la capitale. Tôko voudrait obtenir de leur part des remèdes capables de soigner Shôzô, tandis que Kôshi aimerait que les Sylvestres partagent leurs connaissances sur le monde avec lui.
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L'attaque des Araignées sur la capitale s'approche. Tandis que Kôshi aide M. Okibi à préparer une arme capable de contrer leur assaut, Akira tente de convaincre le notable d'envoyer un convoi vers les villages pour remplacer celui qui a été détruit par le dragon.
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Hinako est frappée par un mal étrange, même le docteur des Okibi semble pris au dépourvu. De leur côté, Tôko et Akira partent à le rencontre de la divine famille, mais quelqu'un les attend sur le chemin…
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Akira prend soin de Tôko qui lui raconte qu'elle a été sauvée par la sœur de Kôshi. Alors que la capitale subit l'assaut des bêtes ardentes, les traquefeux essaient de la défendre. Kôshi, lui, tente de rejoindre le canon-éclair qu'il a conçu.
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Avec l'aide de Kun, Kôshie parvient à actionner les canon-éclair. De son côté, Tôko a trouvé refuge au milieu des jeunes ouvriers et ouvrières des usines, mais elle est repérée par des domestiques des Okibi…
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Kôshi part à la recherche de Tôko, accompagné de Kun. Tôko se retrouve face à des Sylvestres qu'elle avait rencontrés dans la zone isolée. La divine famille utilise ses pouvoirs pour éteindre les incendies allumés par les Araignées, mais des humains favorables aux Araignées allument d'autres feux…
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La capitale est en proie au chaos. Le feu ravage la ville, propagé par les humains acquis à la cause des Araignées, la divine famille elle-même est décimée et les canons-éclairs provoquent aussi leur lot de dégâts. Dans cette agitation, Kôshi et Kun retrouvent Tôko et partent ensemble à la recherche d'Akira. Pendant ce temps, la Flamme vacillante s'approche de la Terre.
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Dans les souterrains, Kôshi retrouve Akira et Roroku. Lors d'une halte, Akira distribue deux copies de sa lettre de vœu, pour augmenter les chances que l'une d'entre elle parvienne jusqu'au sanctuaire.
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Tous les groupes convergent vers le sanctuaire à travers la capitale dévastée. Les derniers survivants des Sylvestres, dont le géant Kunugi, cherchent aussi à se venger de la divine famille.
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Arrivés au sanctuaire, Kôshi et Hinako font face au docteur Takimi, le médecin des Okibi. Il cherche à travers ses expériences à améliorer l'espèce humaine pour la rendre résistante au feu naturel, mais n'a aucune compassion pour ses cobayes.
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Au bord de la cascade à l'entrée du sanctuaire, Yuoshichi Okibi s'apprête à tuer la Flamme vacillante. Cette dernière a été forcée d'investir le corps de Kira, la fille de Yuoshichi. Roroku et Kôshi essaient de ramener M. Okibi à la raison, mais son désir de vengeance est si fort qu'il est prêt à sacrifier sa fille pour anéantir la divine famille.
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Un déchu vient de se poser sur le seuil du sanctuaire, face à Kôshi, Akira et Tôko. Il reste immobile, semblant attendre la mort. Les chiens des traquefeux se jettent sur lui… Une fois le déchu vaincu, Kôshi et les autres survivants peuvent accéder aux tréfonds du sanctuaire.
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Au cœur du sanctuaire, Ruri-Matsuri attend Tôko et ses compagnons, devant les membres de la divine famille. Les jeunes amis ont la surprise de voir apparaître devant eux la déesse Tayura, mais le dégoût et la compassion prennent vite le dessus en découvrant l'état du corps de la déesse.
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